L'objectif de l'époque est de dispenser une formation juridique pour les futurs professionnels du droit du Québec, plus particulièrement ceux de l'Outaouais et de l'Abitibi-Témiscamingue. La Législature québécoise modifie alors la Loi sur le Barreau et la Loi sur le notariat afin de reconnaître le diplôme de licence en droit civil que décernera la nouvelle faculté à ses finissants.
La vocation originale de la Faculté s'élargit en peu de temps, puisqu'en 1957 l'Université instaure un programme de baccalauréat en Common Law afin de dispenser la formation juridique de base aux futurs avocats des autres provinces et territoires du Canada. La Faculté est alors restructurée de façon à contenir deux entités, la Section de droit civil et la Section de common law, chacune avec son programme de cours, son conseil et son doyen.
Un programme d'études supérieures en droit est créé dès 1957. Il est dispensé exclusivement par la Section de droit civil jusqu'en 1981, année où la Section de common law s'y joint. La Faculté offre maintenant à ce niveau un programme conjoint et bilingue de maîtrise et de doctorat.
C'est en 1966 qu'une revue de droit de la Section de droit civil est fondée. Ayant d'abord pour nom Justinien, elle devient en 1970 la Revue générale de droit et paraît deux fois par année.
En 1970, la Faculté acquiert une envergure canadienne grâce à la création d'un programme permettant aux diplômés d'une section de suivre une année supplémentaire de cours dans l'autre section et d'obtenir ainsi le deuxième diplôme de base et du même coup une plus grande polyvalence.
En 1973, les deux sections de la Faculté, qui jusque-là fonctionnaient dans des locaux distincts sur le campus, emménagent dans le pavillon Fauteux qu'elles occupent toujours et dont la principale caractéristique est de contenir une des bibliothèques de droit les mieux pourvues au Canada.
Les décennies 1980 et 1990 sont marquées par une intensification des liens avec la Section de common law et l'élargissement, à compter de 1994, de l'accès au Programme national. À compter de cette même période, la Section de droit civil multiplie les échanges de professeurs et d'étudiants avec des facultés de droit de France, de Belgique, des États-Unis, du Mexique et de l'Amérique du Sud.
En 1990, la Section de droit civil crée une propédeutique dite «pré-droit» pour les candidats autochtones provenant du Québec. Ce programme sert également à leur admission dans les facultés de droit du Québec.
En 1996, la Section de droit civil réforme son programme de licence en droit et accueille ses premiers étudiants à temps partiel.
En 1998, l'on ajoute une composante de droit civil en langue anglaise au Programme national qui devient ainsi le seul au Canada à offrir la double formation en droit civil et en common law en français et en anglais.
Aujourd'hui, la Section de droit civil accueille 240 nouveaux étudiants à chaque rentrée. La rentrée académique sera marqué par l'Introduction d'un tout nouveau programme de Certificat en droit autochtone, destiné exclusivement aux apprenantes et apprenants autochtones.